Departementet ble opprettet ved Reichskommissar Terbovens forordning 25.9.1940 og besto til å begynne med av tre avdelinger og fire direktorater. Den alminnelige avdeling besto av Administrasjonskontoret og Økonomikontoret. Året etter fikk avdelingen et tredje kontor, Hotell- og reiselivskontoret, som i 1943 ble omdøpt til Turistkontoret. Kulturavdelingen besto av Kulturkontoret og Litteratur- og bibliotekkontoret. To av departementets direktorater, Statens teaterdirektorat og Statens filmdirektorat, ble i 1943 inkorporert i denne avdelingen. Propaganda-avdelingen hadde først fire kontorer, som i 1943 ble redusert til tre. Avdelingen skiftet i 1944 navn til Avdeling for folkeopplysning, samtidig som de tre kontorene ble hetende henholdsvis Kontoret for næringspolitisk opplysning, Kontoret for utstillinger og arrangementer og endelig Kontoret for kulturell opplysning. Pressedirektoratet besto også av fire kontorer, som i 1944 ble redusert til tre. Direktoratet for spesialorientering med to kontorer hadde overtatt funksjonene til Pressekontoret i det nedlagte Utenriksdepartementet og befattet seg ellers med propaganda, utstillinger m.v. i utlandet, samt handelspolitiske spørsmål. Det ble overført til Førerens kanselli i desember 1942. Da Utenriksavdelingen i november 1944 ble flyttet ut av Innenriksdepartementet, ble Direktoratet for spesialorientering innlemmet i avdelingen. Det nye departementet fikk fra 1.10.1940 overført en rekke sakgrupper fra Kirke- og undervisningsdepartementets kontor D for vitenskap, kunst, kringkasting m.v. Det gjaldt: 1) Norsk rikskringkasting, 2) saker om kunst og litteratur, dvs. loven om åndsverker, forfatter- og kunstnerorganisasjoner, statsstøtte samt legater og fond til kunstneriske formål, Nasjonalgalleriet, Statens Kunstakademi, kunstutstillinger, musikkonservatorier, teater og film, 3) alle museer unntatt de vitenskapelige, 4) fortidsminner og fredning, 5) bygdehistorie og folkeminne, 6) navnesaker. Kontoret for folkeopplysningsarbeid F ble også overført til Kulturdepartementet, men herav ble igjen skolebiblioteksakene tilbakeført til Kirke- og undervisningsdepartementet senere på året. Kultur- og folkeopplysningsdepartementet hadde sitt klare forbilde i Reichskommissariats Hauptabteilung Volksaufklärung und Propaganda, og var et redskap for nazifiseringen av Norge. Det var også et departement som befant seg i kontinuerlig forvandling under hele okkupasjonen. Disse to kjensgjerningene har satt sitt preg på det etterlatte arkivet.